Tanto los sírfidos como los parasitoides son importantes agentes de biocontrol de pulgones. En sistemas bajo producción integrada y/o ecológica, se realizan frecuentemente sueltas inundativas de estos enemigos naturales para controlar plagas de pulgones en cultivos hortícolas protegidos tanto en España como en otros muchos países. En el presente trabajo se ha evaluado la influencia que el parasitoide de pulgones, Aphidius colemani, tiene sobre la oviposición del sírfido depredador de pulgones Episyrphus balteatus, en condiciones de invernadero.

Los resultados muestran que las hembras de E. balteatus son capaces de detectar la presencia del parasitoide en pulgones momificados, poniendo un menor número de huevos en este tratamiento que en las colonias de pulgones sin parasitar. En el caso de pulgones parasitados sin momificar, a pesar de observarse una cantidad de huevos menor, no existieron diferencias significativas con respecto al número de huevos presentes en las colonias de pulgones sin parasitar. Estos resultados abren un nuevo campo en el estudio de las relaciones intragremiales de enemigos naturales, sugiriendo que las introducciones de Episyrphus balteatus serán más efectivas cuando las tasas de parasitismo de pulgón sean relativamente bajas, observándose un efecto complementario entre los dos agentes de biocontrol. De confirmarse estos resultados en condiciones de campo se podrían derivar conclusiones prácticas en cuanto a los calendarios de sueltas, empleados en los programas de control biológico de pulgones en cultivos protegidos.

 

INTRODUCCIÓN

La frecuente aparición de resistencias, junto con la cada vez más estricta normativa y la eliminación del mercado de numerosos plaguicidas químicos, hace que cada vez cobre más importancia el control biológico de plagas. Esta estrategia de control constituye una herramienta fundamental en los sistemas de Producción Integrada, y desde su implantación en cultivos intensivos como el de pimiento en invernadero en el litoral mediterráneo español, han aumentado las poblaciones de enemigos naturales en dichos cultivos. Este aumento se debe por una parte, a la disminución en el uso de plaguicidas químicos, y por otra a la liberación de enemigos naturales suministrados por distintas casas comerciales. En el caso concreto de las plagas de pulgón, el himenóptero parasitoide Aphidius colemani (VAN STEENIS, 1993) (Hymenoptera, Aphidiidae) es la especie utilizada con mayor frecuencia en los sistemas bajo Producción Integrada, pero no se debe olvidar que no es el único enemigo natural disponible comercialmente. Episyrphus balteatus (De Geer, 1776) (Diptera, Syrphidae) es un depredador de pulgón eficaz en altos niveles de infestación, y frecuente de forma natural en cultivos de toda Europa. Comercialmente se encuentran disponibles, jun to con las dos especies anteriores, otros enemigos naturales utilizados en el control biológico de pulgón como son Coccinella septempunctata Linnaeus, 1758 (Foto 1), Chrysoperla carnea (Stephens, 1836), Aphidoletes aphidimyza (Rondani, 1847) y Aphidius ervi Haliday, 1834, apareciendo todas ellas de forma natural en invernaderos de pimiento del Campo de Cartagena (Murcia), junto con otras especies autóctonas de los mismos grupos de insectos (Foto 2). Todas estas especies son parte del complejo de enemigos naturales que regulan las poblaciones de pulgones tanto de manera natural o mediante introducciones artificiales.

Las investigaciones realizadas en el campo del control biológico, se han centrado tradicionalmente en el estudio de la relación de un enemigo natural con la especie plaga, y su efectividad como agentes de control biológico de dicha plaga. Actualmente están cobrando especial relevancia los estudios de interacciones intragremiales, que pueden ser sinérgicas, neutrales o antagónicas, produciendo un efecto positivo, neutral o negativo en el control de la plaga. Las más estudiadas son las interacciones negativas (efectos antagónicos entre los distintos agentes de biocontrol), ya que pueden condicionar el éxito del control biológico, y dentro de estas relaciones, la depredación (IGP) es la más estudiada. Se puede definir "depredación IG" (depredación intragremial o "Intraguild predation") como el hecho de que dos especies que comparten una presa común deriven en una relación trófica entre ellas (ROSENHEIM et al.,1995), y como consecuencia en lugar de ingerir únicamente a su presa habitual (especie plaga), se depredan entre ellas (enemigos naturales).

Las larvas de sírfidos son voraces depredadoras de pulgón, de escasa movilidad, ciegas y que detectan al pulgón por contacto. Por el contrario, los adultos se alimentan del polen y néctar de las flores, y son capaces de desplazarse largas distancias. Estas características ponen de relieve la gran importancia que tiene para su supervivencia una correcta selección del lugar de puesta, habiendo sido ya constatada en diversos estudios, la capacidad que las hembras poseen de realizar dicha selección. Se ha demostrado que el número de huevos depositados por hembra está relacionado con el número de pulgones presentes en el cultivo mediante una curva de forma asintótica (CHANDLER, 1968), también son capaces de detectar la presencia de melaza (SCHOLZ Y POEHLING, 2000), de discriminar especies de pulgón de bajo contenido nutricional (SADEGUIY GILBERT, 1999) o plantas que produzcan metabolitos tóxicos (VANHAELEN et al, 2002).

La interacción de depredadores y parasitoides de pulgones, suele ser de tipo unidireccional, debido a que mientras el parasitoide muestra una alta especificidad por el huésped y sólo ataca al pulgón, el depredador puede ingerir al parasitoide directa o indirectamente al ingerir a su presa (BRODEUR & ROSENHEIM, 2000). Pero es posible que la simple presencia de parasitoides en un foco de pulgón disuada al depredador de ovipositar en ese foco, incitándolo a buscar otro lugar de puesta. En el caso de sírfidos y parasitoides de pulgón, se ha demostrado que las larvas de sírfidos son capaces de matar a los parasitoides adultos , y también a sus larvas al ingerir el pulgón parasitado (MEYHÖFER Y KLUG, 2002).

Sin embargo nunca ha sido estudiado cómo el parasitoide influye en la tasa de oviposición de las hembras de sírfidos.

El objetivo de este trabajo fue determinar la tasa de oviposición de las hembras del sírfido afidófago Episyrphus balteatus con formato (Diptera, Syrphidae) (Foto 3) sobre colonias del pulgón Myzus persicae (Hemiptera: Aphididae) parasitado por la especie Aphidius colemani. (Hymenoptera, Aphidiidae) (Foto 4).

 

 

Metodología

El ensayo se desarrolló en un invernadero calefactado con control de temperatura y humedad del Centro de Ciencias Medioambientales (CSIC) situado en Madrid, en el cual se situaron 10 jaulones con malla antipulgón de 60 x 60 x 80 cm como unidades experimentales (Foto 5). En cada jaulón se colocó durante 1 hora una hembra grávida de Episyrphus balteatus junto con 3 plantas de pimiento equidistantes, sembradas en tiestos independientes y sometidas simultáneamente a 3 tratamientos diferentes (en situación de libre elección), y pasado ese tiempo se sustituían tanto las plantas como la hembra del sírfido.

Dichos tratamientos consistieron en plantas independientes de pimiento colonizadas por 1) colonia de Myzus persicae sin parasitar, 2) colonia de pulgones parasitados con Aphidius colemani 4-5 días antes de comenzar el ensayo, en los que no se apreciaba ninguna modificación externa, y 3) colonias de pulgón ya momificado (parasitadas 10-11 días antes de comenzar el ensayo).

Posteriormente se realizaba el recuento del número de huevos que habían sido depositados por una hembra de sírfido en cada planta de pimiento, dentro de cada jaulón. Este mismo proceso se repitió 5 veces el día 10/10/2005 y 4 veces el día 11/10/2005, en periodos comprendidos entre las 10:00 y las 15:00 horas, y manteniendo un rango de temperatura de 16,5-22,5ºC en el invernadero y de 16,5-24ºC en el interior del jaulón.

Aquellas hembras que no ovipositaron en ningún tratamiento fueron eliminadas del estudio, empleando la información correspondiente a un total de 40 hembras para el análisis de los datos.

La formación de las colonias de pulgón correspondientes a cada tratamiento se iniciaron sobre las plantas del ensayo de forma sincronizada con 2 semanas de anterioridad. El objetivo de la sincronización fue que todos los pulgones utilizados (parasitados o no) fueran de la misma edad, se encontraran en la misma cantidad en la planta (colonias de 60-70 individuos) y permanecieran un tiempo similar alimentándose y segregando melaza en la planta. Las plantas de pimiento (variedad Yolo Wonder) fueron sembradas 6 semanas antes del ensayo y mantenidas en una cámara climática a 26-20ºC y fotoperiodo 16:8 (L:O), encontrándose en el momento del ensayo en estado de 4 hojas verdaderas. La cría de Myzus persicae se mantuvo sobre pimiento en jaulones (40 x30 x32cm) en una cámara climática a 23-18ºC y 16:8 (L:O). La cría de Episyrphus balteatus se mantuvo en la misma cámara climática, con colonias de Myzus persicae sobre plantas de pimiento, agua, polen y una solución a base de miel y agua (1:1) (SADEGUI & GILBERT, 2000). La cría de Aphidius colemani se mantuvo en una cámara de 25-20ºC y 16:8, en cilindros de metacrilato (12 cm de ? x 31 cm alto) siguiendo la metodología de van Lenteren et al, 2003.

Debido a que los datos obtenidos (número de huevos por planta) no presentaron una distribución normal incluso después de realizar varias transformaciones de variable, se procedió a realizar una análisis no paramétrico realizando un test de Friedman para más de 2 muestras dependientes, con un nivel de significación de p=0,05. Las comparaciones entre los distintos tratamientos se analizaron mediante la prueba no paramétrica de Wilcoxon.

 

Resultados y discusión

Los resultados obtenidos mostraron que E. balteautus colocó una cantidad de huevos significativamente menor en el tratamiento de momias que en el de pulgones sin parasitar. El tratamiento de pulgones parasitados sin llegar a momificar no mostró diferencias significativas respecto al resto de tratamientos. No obstante se puede observar en la Figura 1 que el número medio de huevos observado en este tratamiento es claramente más próximo al obtenido para el tratamiento de momias que al tratamiento de pulgones sin parasitar, existiendo un nivel de significación de P = 0.069 en la comparación entre el tratamiento de pulgones parasitados y pulgones sin parasitar, por lo que está próximo al nivel de significación empleado (P= 0.05).

Los cambios morfológicos que se producen en las momias (Foto 4) son muy apreciables a simple vista (como por ejemplo el cambio de color, de forma, el endurecimiento y la falta de movimiento) lo que probablemente facilita la distinción que las hembras de Episyrphus balteatus realizan a la hora de colocar sus huevos. Sin embargo, los pulgones parasitados no poseen dichas modificaciones morfológicas, y por tanto, suponemos que el menor número de huevos observados en este tratamiento se debe, posiblemente, a un estímulo de tipo químico.

Por otra parte, ha sido demostrado previamente que las larvas de sírfido no ingieren pulgones momificados (MEYHÖFER Y KLUG, 2002), y la distinción de este tratamiento por parte de las hembras adultas es una prueba más de su elevada capacidad de elección del lugar de puesta.

En cuanto a los pulgones parasitados, trabajos previos probaron que sí son ingeridos por las larvas de E. balteatus (KINDLMANN Y RUZICKA, 1992; MEYHÖFER Y KLUG, 2002), y sin embargo en nuestro trabajo hemos observado un menor número de huevos sobre pulgones parasitados que sin parasitar. Existen datos de cómo las hembras de sírfidos ovipositan preferentemente sobre aquellas especies de pulgón en las que sus larvas tendrán un mejor desarrollo (SADEGUI Y GILBERT, 1999), y es posible que aunque las larvas de sírfido ingieran pulgones parasitados, éste no sea un recurso alimenticio apropiado para su desarrollo.

Los invernaderos mediterráneos son estructuras semiabiertas que ofrecen una fácil salida a los sírfidos cuando sus laterales están abiertos para facilitar la ventilación y no existen mallas apropiadas para frenar el paso de insectos (PINEDA Y MARCOS, 2005). Por esta razón suponemos que cuando los focos de pulgón de un invernadero presentan un alto grado de parasitismo, las sueltas de sírfidos podrían resultar inefectivas, ya que las hembras tenderán a buscar nuevos focos de pulgón fuera de dicho invernadero. En los invernaderos de pimiento del sureste español donde se realizan sueltas periódicas de parasitoides, este hecho se da durante los primeros meses del cultivo (enero-abril), pero posteriormente el aumento de las poblaciones de pulgón junto con la aparición de hiperparasitoides, hacen que las poblaciones de sírfidos se desarrollen adecuadamente y ejerzan un buen control de la plaga.

Así pues, a la vista de los resultados del presente trabajo consideramos que A. colemani y de E. balteatus poseen un efecto complementario en el control de plagas de pulgón, ya que las larvas de sírfidos se desarrollarán preferentemente en aquellos focos donde el parasitoide no ha sido efectivo. Además si esto no ocurriera, las momias de pulgones parasitados no serían ingeridas por las larvas de sírfidos, al contrario de lo que ocurre con otros depredadores como Coccinella septempunctata y Chrysoperla carnea que depredan momias de pulgones parasitados por Lysiphlebus fabarum (Hymenoptera: Aphidiidae) (MEYHÖ-FER Y KLUG, 2002).

Por último, es necesario evaluar si este comportamiento que hemos observado en las hembras de E. balteatus confinadas en jaulones se observa también en condiciones de campo y si se repite con otras especies de sírfidos o de parasitoides que regulan las poblaciones de Myzus persicae que aparecen atacando los invernaderos de pimiento del litoral mediterráneo español.

 

Conclusiones

Las hembras del sírfido Episyrphus balteatus detectan la presencia de colonias de Myzus persicae parasitadas por Aphidius colemani realizando un menor número de puestas que en colonias de pulgones no parasitadas. La combinación de estos dos enemigos naturales ?E. balteatus y A. colemani? podría resultar complementaria puesto que las larvas de sírfidos se desarrollarán preferentemente en aquellos focos de pulgón donde los parasitoides no hayan sido efectivos.

 

BIBLIOGRAFÍA

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CHANDLER, A.E.F. 1968. The relationship between aphid infestation and oviposition by aphidophagous Syrphidae (Diptera). Ann. Appl. Biol. 61: 425-434.

KINDLMANN, P. Y RUZICKA, Z. 1992. Possible consequences of a specific interaction between predators and parasites of aphids. Ecol. Model. 61: 253-265.

MEYHÖFER, R. Y KLUG, T. 2002. Intraguild predation on the aphid parasitoid Lysiphlebus fabarum (Marshall) (Hymenoptera: Aphidiidae): mortality risks and behavioral decisions made under the threats of predation. Biol. Control. 25: 239-248

PINEDA, A Y MARCOS-GARCÍA, M.A. 2005. Several strategies to increase the number of aphidophagous hoverflies in Mediterranean greenhouses (Diptera, Syrphidae). In: 3rd International Symposium on Syrphidae, Leiden 2005.

ROSENHEIM, J.A., KAYA, H.K., EHLER, L.E., MAROIS, J.J. Y JAFFEE, B.A. 1995. Intraguild predation among biological-control agents: Theory and Evidence. Biol. Control. 5:303-335.

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VAN LENTEREN, J.C., HALE, A., KLAPWIJK, J.N., VAN SCHELT, J. Y STEINBERG, S. 2003. Guidelines for quality control of commercially produced natural enemies. In: Quality control and production of biological control agents. J.C. van Lenteren, CABI Publishing , Wallingford (UK). Chapter 19: 265-304.

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