El tratamiento cebo dirigido al control de los adultos de moscas de la fruta, puede ser un ejemplo de selectividad ecológica para la fauna auxiliar, porque reduce el riesgo de exposición al insecticida, pero se han hecho pocos estudios sobre los efectos secundarios de su aplicación. En el presente trabajo se ha evaluado la mortalidad de las larvas y adultos de Chrysoperla carnea y de las hembras adultas de Psyttalia concolor cuando son expuestos al residuo fresco de la pulverización cebo con los insecticidas dimetoato, fipronil, imidacloprid y piretrinas naturales, aplicados en condiciones de laboratorio extendido. Fipronil y dimetoato fueron muy tóxicos en todos los casos, pero imidacloprid y piretrinas naturales ocasionaron siempre menos mortalidad en tratamiento cebo que en pulverización total, y en general también menos que en tratamientos por ingestión. Los adultos de C. carnea fueron los más susceptibles a este tipo de tratamiento.
La conservación de los enemigos naturales en los cultivos, entendiendo como tal la adopción de medidas que les benefician, es una estrategia imprescindible para lograr un control biológico eficaz. Una de las prácticas más importantes en la conservación de auxiliares, es la de reducir el impacto negativo de los plaguicidas, lo que no implica necesariamente que dejen de aplicarse, ya que puede lograrse una compatibilidad entre el control biológico y el químico, si se mejora su uso (GURR et al., 2000). Esta compatibilidad se puede obtener bien porque se emplean materias activas más selectivas (selectividad fisiológica) o porque se aplican reduciendo el riesgo de exposición de otros organismos distintos a la plaga que se quiere controlar (selectividad ecológica). La selectividad ecológica puede lograrse evitando la coincidencia espacial o la temporal entre plaga y enemigo natural, mediante el empleo de aplicaciones localizadas, el uso de productos poco persistentes, etc. (CROFT, 1990).
Un ejemplo de selectividad ecológica pueden ser las pulverizaciones cebo que se emplean contra los adultos de diversas especies de tefrítidos, ya que la mezcla del plaguicida con un atrayente alimenticio (proteínas hidrolizadas), permite una aplicación más localizada en comparación con la técnica de pulverización total. Sin embargo hay pocos estudios que proporcionen información sobre la compatibilidad de este tipo de tratamiento y la fauna auxiliar de los cultivos.
En España el tratamiento cebo es el método más utilizado para el control de la mosca del olivo, Bactrocera oleae (Gmelin) y de la mosca mediterránea de la fruta Ceratitis capitata (Wiedemann). Los insecticidas comúnmente utilizados son organofosforados de amplio espectro como dimetoato o malatión y piretroides, pero se están evaluando productos alternativos con menor impacto ambiental (RUIZ et al., 2004; URBANEJAet al., 2004).
En este trabajo se presentan los resultados de mortalidad por la exposición a residuos frescos de pulverizaciones cebo en condiciones de laboratorio extendido (HASSAN, 1994), de dos especies que forman parte de la fauna auxiliar del olivar: el depredador Chrysoperla carnea (Stephens) y el parasitoide de la mosca del olivo Psyttalia concolor (Szèpligeti). Los insecticidas evaluados han sido: dimetoato (que es el pro ducto más utilizado contra la mosca en el olivar español), piretrinas naturales (utilizadas en producción ecológica contra la misma plaga), imidacloprid (actualmente en fase de estudio como producto alternativo para el control de la mosca) y fipronil (empleado con éxito en tratamiento cebo para la erradicación de moscas de la fruta en el Pacífico) (ALWOOD et al., 2001; RUIZ et al., 2004).
Además, con el fin de establecer si este tipo de aplicación es más selectiva que otras, los resultados se comparan con estudios realizados previamente en esta Unidad, con las mismas especies e insecticidas cuando se aplicaron (a las mismas concentraciones) por contacto (exposición residual) y en tratamiento por ingestión.
Material y métodos
Insectos: Todos los individuos empleados se obtuvieron de la cría en laboratorio que se lleva a cabo en la Unidad de Protección de Cultivos de la E.T.S.I.A de Madrid. Para evaluar la toxicidad de los insecticidas, se trabajo con hembras (P. concolor) y ejemplares de ambos sexos (C. carnea) de menos de 48 h de edad. Para el depredador se trataron también larvas de segundo estadio.
Insecticidas: Se aplicaron las siguientes formulaciones: Dimetoato (SISTEMATON®, 40% i.a.) aplicado a la máxima concentración de campo autorizada en España para su uso en olivar, 3000 mg i.a./l; y el resto de las formulaciones aplicadas a las máximas concentraciones en los cultivos en los que están registrados en nuestro país: Fipronil (REGENTE®, 80% i.a. ) aplicado a 30 mg i.a./l; Piretrina+PBO (PELITRE Hort®, 4% i.a. y un 16% de riqueza de PBO) a 80 mg i.a./l; Imidacloprid (CONFIDOR®, 20% i.a.) a 150 mg i.a./l. Los insecticidas se mezclaron con un cebo atrayente de las moscas de la fruta (BIOCEBO®, 30% i.a.).
Ensayos: Se siguió el método de laboratorio descrito por Medina et al. (2004) a.
Cada unidad de ensayo consistió en una caja cilíndrica de plástico con tapas ventiladas.
Dentro de cada caja se puso agua y comida para los adultos de ambos enemigos naturales, y tan sólo comida para las larvas de C. carnea. Además, se introdujeron en el caso de los adultos ramitas de olivo de 5 a 8 hojas recién cortadas, en las que previamente se habían depositado 5 gotas de 5 ?l de la solución insecticida mezclada con el cebo, y en el caso de las larvas una sola hoja con 1 gota del mismo tamaño. Las ramitas de olivo procedían de plantones de la variedad "Cornicabra", que una vez cortadas se conservaban introduciéndolas dentro de un Eppendorf® con solución nutritiva (MOUTONS y FOS, 1973).
Para P. concolor se emplearon 10 hembras por unidad (5 repeticiones por tratamiento). Con C. carnea 3 parejas de adultos (5 repeticiones) y 50 larvas de segundo estadio individualizadas para evitar el canibalismo. Además del control tratado con agua, se añadió un control con agua y cebo, para comprobar si tenía efecto tóxico en las especies ensayadas. Se computó la mortalidad durante los tres primeros días de tratamiento y se clasificaron los plaguicidas en las cuatro categorías toxicológicas de la Organización Internacional de Lucha Biológica (OILB) para ensayos realizados en laboratorio (HASSAN, 1994).
Resultados
La toxicidad de la pulverización cebo fue variable dependiendo del insecticida empleado y de la especie tratada.
Chrysoperla carnea: De los insecticidas ensayados, ninguno fue inocuo para los adultos (Figura 1), resultando fipronil y dimetoato los compuestos más tóxicos (100 % de mortalidad a las 72 horas). Las larvas (Figura 2) murieron también en los tratamientos con dimetoato (84 %) y fipronil (100%) pero toleraron mejor los realizados con piretrinas naturales (32 % de mortalidad en larvas y 66,6 % en adultos) y con imidacloprid (2% en larvas y 46,6 % en adultos).
Al comparar estos resultados con los tratamientos por ingestión y contacto (tratamiento residual y tópico en algunos casos) (Tabla 1), vemos que la toxicidad de fipronil es muy elevada independientemente de cómo se aplique, y que el dimetoato es también muy perjudicial aplicado en pulverización total. Sin embargo para el imidacloprid y las piretrinas naturales, la pulverización cebo es más selectiva que el tratamiento residual. Únicamente las piretrinas naturales fueron más nocivas para los adultos, en pulverización cebo, que cuando se mezclaron con agua en el bebedero y se les ofreció "ad libitum".
Psyttalia concolor: Para el parasitoide a los tres días de tratamiento, los insecticidas dimetoato y fipronil ocasionaron el 100% de mortalidad, mientras que imidacloprid y piretrinas naturales no fueron tóxicos (Figura 3).
Al comparar los diferentes tratamientos (Tabla 1), vemos como también para el parasitoide, fipronil y dimetoato son siempre tóxicos (categoría 4). En el caso de imidacloprid, la pulverización cebo es más selectiva que el tratamiento por ingestión (moderadamente tóxico) y que el residual (ligeramente tóxico). Esta tendencia es aún más acusada para las piretrinas naturales, ya que el producto es inocuo (categoría 1) en aplicación cebo, y es tóxico (categoría 4) en los otros dos tratamientos.
Al comparar la mortalidad registrada en los adultos del depredador y del parasitoide (Figura 4) puede verse que P. concolor toleró mejor el tratamiento en pulverización cebo con imidacloprid y piretrinas naturales que C. carnea.
Discusión
A pesar de que en la aplicación cebo los individuos disponen de dieta y agua sin tratar y que la exposición a los residuos es mucho menor que en un tratamiento residual (pulverización total), la peligrosidad del dimetoato y del fipronil para los enemigos naturales estudiados, no se reduce. Ello probablemente se debe a que se trata de dos insecticidas de amplio espectro, con un potente efecto por contacto, además de actuar por ingestión (DE LIÑAN, 2004). Estudios de aplicaciones cebo con otro insecticida organofosforado de características similares, el malation, reflejan estos mismos resultados en varias especies de himenópteros parasitoides (VARGAS et al., 2001; URBANEJA et al., 2004) y en el coccinélido Rodolia cardinalis (Mulsant) (MEDINA et al., 2004a).
La compatibilidad en pulverización cebo de imidacloprid y de las piretrinas naturales, no puede atribuirse a una falta de toxicidad intrínseca del producto, ya que para los dos enemigos estudiados, estos insecticidas produjeron mortalidades elevadas en tratamientos residuales y/o por ingestión (GONZÁLEZ, 1998; ABDALLAHI, 2004; HUERTA, 2004; MEDINA et al., 2004b; ZAPATA et al., 2004). Por tanto, la pulverización cebo de estos dos plaguicidas si es un ejemplo de selectividad ecológica al reducir el riesgo de contaminación.
En cuanto a la mayor susceptibilidad de los adultos del depredador C. carnea en comparación con el parasitoide P. concolor, puede deberse a que elcebo empleado les afecta de forma diferente. Las proteínas hidrolizadas son unatrayente alimenticio para tefrítidos adultos, que detectan olfativamente el amoniacoque emiten los cebos al degradarse, pero pueden resultar igualmente atractivospara algunos enemigos naturales. Se sabe desde hace tiempo que los adultosde C. carnea se ven atraídos también por algunas proteínas hidrolizadas ricasen aminoácidos libres, en particular el aminoácido triptofano (HAGEN et al.,1976). Además, Michaud (2003) observó que los adultos de Chrysoperla rufilabris Burmeister ingerían las gotas de una formulación cebo del insecticida spinosad,que se utiliza en el control de C. capitata.
Por el contrario este tipo de atrayente no parece ser tan atractivo para los himenópteros que se alimentan del néctar y/o del polen de las flores, ya que prefieren los carbohidratos (MAZOR et al., 2003). Por tanto, nuestros resultados pueden deberse a un mayor contacto e ingestión de de las gotas del cebo mezclado con el insecticida por parte de los adultos del neuróptero.
En resumen, la pulverización cebo ofrece, en principio, una mayor selectividad para los enemigos naturales frente a la pulverización total, pero los resultados nos demuestran que este supuesto no puede generalizarse, ya que han sido muy diferentes dependiendo del insecticida empleado y de la especie tratada.
En el caso de dimetoato y fipronil no se logró reducir su peligrosidad al aplicar esta técnica de selectividad ecológica. En cuanto a la respuesta de C. carnea, hay que prestar especial atención a que algunas especies de enemigos naturales, especialmente depredadores, se vean atraídas por el cebo y resulten contaminadas.
Agradecimientos: La realización de este trabajo ha sido posible gracias a la financiación del Proyecto AGL 2004-07516-C02-01/AGR (Ministerio de Educación y Ciencia).
BIBLIOGRAFÍA
ABDALLAHI E. H.; 2004. Evaluación de modernos plaguicidas en el complejo Ceratitis capitata (Wiedeman) y Psyttalia concolor (Szépligeti). Tesis Doctoral, U.P.M. 156 pp. Madrid
ALWOOD A.J.; VARGAS R.; LEBLANC L.; BULL R.; 2001. Assesment of the Eradication of Oriental Fruit fly (Bactrocera dorsalis) in French Polynesia. PMP-FFM Report. 33
CROFT, B.A.; 1990. Arthropod biological control agents and pesticides. John Wiley and Sons (eds). New York. 723 pp.
DE LIÑÁN, C.; 2004. Vademecum de productos fitosanitarios y nutricionales 2005. Ediciones Agrotécnicas, Madrid, 740 pp.
GONZÁLEZ M.; 1998. Uso conjunto de plaguicidas y enemigos naturales en el olivar: Optimización del manejo de Opius concolor Szépligeti, parasitoide de la mosca del olivo, Bactrocera oleae (Gmelin). Tesis doctoral, U.P.M. 175 pp. Madrid
GURR G.M.; WRATTEN S.D.; BARBOSA P.; 2000. Success in Conservation Biological Control of Arthropods. En: G. Gurr & S. Wratten (eds), "Biological Control: Measures of Success". Kluwer Academic Publisher, pp 105-132.
HAGEN K.S.; GREANY P.; SAWALL E.F.; TASSAN R.L.; 1976. Tryptophan in Artificial Honeydews as a Source of an Atractant for Adult Chrysopa carnea. Environmental Entomology, 5: 458-468
HASSAN, S.A.; 1994. Activities of the IOBC/WPRS Working Group "Pesticides and Beneficial Organisms" IOBC/wprs Bulletin. 17(10): 1-5.
HUERTA A.; 2004. Compatibilidad de la lucha química y biológica. Evaluación en laboratorio de modernos insecticidas que ofrecen interés para su uso en sistemas productivos sostenibles en el depredador cosmopolita Chrysoperla carnea (Stephens) (Neuroptera: Chrysopidae). Tesis Doctoral, U.P.M, 180 pp. Madrid.
MAZOR M.; GAZIT S.; REUVEN G.; EFRAT H.; 2003. Unattractiveness of three commercial proteinaceous fruit fly baits to honey bees. Crop protection, 22, 995-997.
MEDINA P.; PÉREZ I.; BUDIA F.; ADAN A.; VIÑUELA E. 2004a. Development of an extended-laboratory method to test novel insecticides in bait formulation. IOBC/WPRS Bulletin, 27(6): 59-66
MEDINA P.; BUDIA F.; DEL ESTAL P.; ADAN A.; VIÑUELA E.; 2004b. Toxicity of Fipronil to the Predatory Lacewing Chrysoperla carnea (Stephens) (Neuroptera: Chrysopidae). Biocontrol Science and Technology, 14(3) 261-268.
MICHAUD J.P.; 2003. Toxicity of fruit fly baits to beneficial insects in citrus. Journal of Insect Science, 3:8 1-9 pp
MOUTOUS G.; FOS A.; 1973. Essais de rhizogénèse chez la feuille de vigne isolée. Extrait de la Revue de Zoologie Agricole et de Pathologie végétale. Premier trimestre. pp 27-28
RUIZ M.; MADUEÑO C.; MONTIEL A.; 2004. Efectividad de tratamientos cebo terrestres con spinosad e imidacloprid contra la mosca del olivo (Batrocera oleae, Gmel.). Resultados preliminares. Boletín de Sanidad Vegetal: Plagas, 30: 415-425
URBANEJA A.; DEMBILIO O.; TORTOSA D.; CASTAÑERA P.; VIÑUELA E.; 2004. Efectos secundarios de tratamientos cebo usados para el control de Ceratitis capitata, sobre fauna útil. Phytoma España, 160: 28-40
VARGAS R.I.; PECK S.L.; McQUATE G.T.; JACKSON C.G.; STARK J.D.; ARMSTRONG J.W.; 2001. Potential for areawide integrated management of Mediterranean Fruit Fly (Diptera: Tephritidae) with a braconid parasitoid and a novel bait spray. Journal of Economic Entomology, 94: 817-825.
ZAPATA N., MEDINA P., VIÑUELA E., BUDIA F., 2005. Toxicidad de malation, pimetrocina, piretrinas naturales+PBO y triflumuron en adultos del parasitoide Psyttalia concolor (Szépligeti) (Hym: Braconidae) según el modo de aplicación. Boletín de Sanidad Vegetal: Plagas. Vol. 31 (en prensa)
